В городе появилась таинственная организация мутантов, называющая себя Highly Advanced Variety Of Creatures (H.A.V.O.C.).

Хотя внешне их намерения по защите мутантов кажутся благими, каковы их истинные мотивы?

Черепашки должны это выяснить.

Группа ниндзя, возглавляемая таинственным злодеем по имени Мегавольт, похищает электронное оборудование с электростанций по всему городу, а Черепашек обвиняют в этих преступлениях.

Черепашки должны найти способ победить Мегавольта и очистить свое имя, пока не стало слишком поздно.

Пока Крэнг пытается вернуть Технодром из Измерения X, где его засосало в черную дыру, Шреддер выслеживает Крысиного Короля и заключает с ним союз, чтобы уничтожить Черепах.

Тем временем, разрушение здания 6-го канала приводит к тому, что Берн Томпсон объявляет черепах полной угрозой для нового места расположения 6-го канала, что заставляет черепах понять, что, возможно, их действия чаще вредят людям, чем помогают им.

Шреддер и Крэнг все еще на свободе на Земле, но без ресурсов Технодрома они планируют украсть оборудование из заброшенного Зала науки со Всемирной выставки 1964 года.

Бывший оружейный инженер Крэнга, Дракус, под видом Бесерко, также появляется, чтобы доставить неприятности.

Как только Крэнг попадает в плен к Дракусу, Шреддер под впечатлением того, что Крэнг у черепах, требует его возвращения, иначе он взорвет 6-й канал с друзьями черепах внутри.

Межпространственное существо по имени Думквест прибывает на Землю, чтобы попытаться заполучить у лорда Дрегга мощный кристалл.

Черепашки обнаруживают, что их нестабильные мутации теперь приводят к тому, что они теряют рассудок всякий раз, когда мутируют в новые формы.

В конце концов, Эйприл удается успешно разоблачить истинные намерения лорда Дрегга перед всем миром.

Дрегг планирует построить Звездный щит - устройство, которое, как утверждает Дрегг, защитит Землю от враждебных инопланетных захватчиков.

Тем временем Черепашки с помощью Эйприл и ее мини-камеры надеются разоблачить Дрегга как мошенника.

Черепашки также узнают, что Дрегг создал андроида - копию Картера.

Появляется новый враг в виде одержимого временем Хроноса, который вверг город в хаос из-за того, что все часы вышли из строя.

Смогут ли Черепашки, Эйприл О’Нил и Картер остановить его, пока не стало слишком поздно?